La temporada siguiente también abandonaron el equipo otros tres jugadores que participaron activamente en las consecuciones de los títulos: Goikoetxea se marchó al Atlético de Madrid, Urkiaga al R. C. D. Espanyol y De la Fuente al Sevilla F. C., equipacion real sociedad y les siguieron un año más tarde Liceranzu (Elche C. F.) y De Andrés (retirado). El 23 de septiembre de 1962 hizo su debut José Ángel Iribar, un guardameta que se convertiría en uno de los jugadores más laureados de la historia del club. No obstante, en aquella campaña el club bilbaíno batió su propio récord al encajar tan solo 20 goles en liga, e iribar se convirtió en el portero menos goleado de la historia del club en una misma temporada liguera, con un ratio de 0,66 goles por partido, lo que además le llevó a ganar el Trofeo Zamora. Los últimos campeonatos ganados por esta generación fueron la Copa del Generalísimo de 1950, en la que Zarra logró el récord de ser el jugador que más goles ha marcado en una final copera tras anotar cuatro tantos (tres de ellos en la prórroga), y la Copa Eva Duarte (precursora oficial de la Supercopa). También quedaron subcampeones de Liga en las temporadas 1940-41, 1946-47 y 1951-52, y de Copa en los años 1942, 1949 y 1953. Cabe destacar los seis Trofeos Pichichi conseguidos por Zarra durante este tiempo.
Este equipo pasaría a ser conocido en la historia del Athletic como «el equipo de los once aldeanos», ya que el presidente del club, Enrique Guzmán, durante la celebración del título gritó emocionado: «¡ Sin embargo, en las competiciones nacionales mejoró lo conseguido la temporada anterior y conquistó el doblete de Liga y Copa, lo que además le dio de forma automática la Supercopa de España. En la temporada 1984-85 el Athletic alcanzó nuevamente la final de Copa, pero en esta ocasión perdió ante el Atlético de Madrid de Hugo Sánchez (1-2). En Liga acabó en tercera posición, sin posibilidades reales de aspirar al título, y en la Copa de Europa cayó eliminado en la primera ronda a manos del Girondins de Burdeos. En las temporadas 1965-66 y 1966-67 el Athletic logró alcanzar la final de Copa, pero en ambas ocasiones salió derrotado, y no fue hasta 1969 cuando por fin logró hacerse con el campeonato tras vencer al Elche C. F. en la final. Con todos ellos el Athletic formó uno de los mejores equipos de su historia, que tuvo su punto álgido en la temporada 1976-77 cuando logró llegar a la final de la Copa de la UEFA tras eliminar a equipos como el A. C. Milan, el F. C. Barcelona y el Borussia Mönchengladbach.
La temporada siguiente jugó por segunda vez la Copa de Europa, pero fue eliminado en los octavos de final por el Liverpool de Ian Rush que posteriormente se alzó con el título. La labor del técnico dio sus frutos y el equipo alcanzó la cuarta posición en Liga, lo que le dio derecho a disputar la próxima Copa de la UEFA, si bien su andadura europea duro muy poco, ya que cayó eliminado en los dieciseisavos de final por la Juventus y, en la Liga, se quedó en un intranscendente séptimo puesto. No obstante, habrá que estar muy pendiente a la vuelta de Traoré y Kubo, con largos viajes y poco tiempo de preparación. No obstante, la federación accedió a la petición del conjunto vasco para que la final tuviera lugar por el día y no por la noche, ya que el club bilbaíno no estaba acostumbrado a jugar con luz artificial (San Mamés ni si quiera tenía iluminación nocturna en aquel tiempo) y eso daba demasiada ventaja a su rival.